Debra konnte mit dem Mord nicht umgehen und hat den Kontakt zu Dexter abgebrochen. Es sind 6 Monate vergangen, seit sie beim Morddezernat gekündigt hat und Privatdetektivin wurde, wobei sie sich auch für einige Zeit in Alkohol und Drogen vertieft. Dexter versucht sie aufzuspüren doch will sie nichts mehr von ihm wissen.
Währenddessen wurde eine Reihe neuer Mordfälle gemeldet: Der sog. “Gehirnchirurg” öffnet seinen Opfern die Schädeldecke und entfernt die Inselrinde, die für die Empfindung von Emotionen und Empathie verantwortlich ist. Die Neuro-Psychologin Evelyn Vogel (Charlotte Rampling) kommt des Falles wegen in die Stadt, wobei sie zuvor Dexter konfrontiert. Es stellt sich heraus, dass sie die Psychologin war, an die sich Harry Morgan gewendet hat. Sie war es, die Harry half, Dexters Kodex auszuarbeiten und zu definieren.
Sie äußert ihm gegenüber die Vermutung, dass der Serienkiller einer ihrer früheren Patienten sein könnte, da sie bereits selbst abgetrennte Inselrinden zugeschickt bekommen hat. Gleichzeitig versucht sie Dexter zu helfen, so auch in seinem Verhältnis mit Debra. Zuvor eskalierte es nämlich, als Debra einen Selbstmordversuch startet, indem sie beide mit dem Auto ins Meer zu stürzen. Doch trotz allem rettet sie Dexter im letzen Moment vor dem Ertrinken.
Während Dexter nach dem Serienkiller sucht, wird er auf Zach Hamilton aufmerksam, der offenbar mindestens eine Frau auf dem Gewissen hat. Vogel empfiehlt Dexter, ihm den Kodex zu lehren, doch Dexter geht darauf nicht ein. Als er ihn töten will, gibt Zach zu, dass er es nur getan hat, da sein Vater mit der ermordeten Frau seine Mutter betrog, die sich daraufhin fast zu Tode gesoffen hatte. Dexter, sich in Zach selbst wiedererkennend, will ihm den Kodex beibringen. Dexter glaubt tatsächlich, dass der Kodex weitergeführt werden kann und er in Zach einen Schüler gefunden hat. Doch tragischerweise wird Zach ein weiteres Opfer des Hirnchirurgen. Daraufhin wird es für Dexter persönlich.
Die Lage wird erschwert, als Hannah McKay auftaucht. Sie ist mittlerweile an einen reichen Casinobesitzer gelangt, der ihr zu einer neuen Identität verholfen hat, sie dabei aber gleichzeitig erpresst. Da Dexter sich weigert, ihn für sie zu töten, tötet Hannah ihn selbst, woraufhin Dexter ihr bei der Beseitigung der Leiche hilft. Die beiden entdecken wieder ihre Gefühle zueinander und denken darüber nach, mit Harrison nach Argentinien zu ziehen.
Mit der Zeit stellt sich heraus, dass es sich bei dem “Hirnchirurgen” um Vogels totgeglaubten Sohn Daniel (Darri Ingolfsson) handelt, der seinen Namen in Oliver Saxon änderte. Als Kind tötete er seinen jüngeren Bruder. Vogel macht ihren Doktor in Neuropsychologie, in der Hoffnung, Saxon zu helfen. Als es jedoch fehl schlug, wies sie ihn ein, weshalb er einen Groll gegen sie verspürt. Vogel hat immer noch die Hoffnung, dass sie ihm helfen kann, doch Dexter gibt ihr klar zu verstehen, dass er in seinem Zustand unheilbar sei. Sie willigt ein, Saxon in eine Falle zu locken, doch will sie, dass es bei ihr zuhause ist, um noch einen letzten Tag mit ihrem Sohn zu verbringen. Saxon kommt allerdings dahinter und bringt Vogel vor Dexters Augen um.
Schlussendlich kann Dexter Saxon finden und festsetzen. Doch tötet er ihn nicht, da er nicht mehr morden will und ruft stattdessen Debra an, damit sie ihn verhaften kann. Schlussendlich macht sich Dexter mit Hannah und seinem Sohn zum Flughafen auf, um nach Argentinien zu reisen. Zu spät wird Dexter eine schreckliche Nachricht mitgeteilt: Saxon ist durch die Hilfe eines Unbeteiligten entkommen und konnte Debra bei seiner Flucht mit einer Kugel verletzen.
Debra wird in ein Krankenhaus eingeliefert. Saxon will Debra endgültig umbringen, doch Dexter kann ihn noch rechtzeitig abhalten, woraufhin dieser festgenommen wird. Dexter schafft es Saxon umzubringen, wobei er es wie Selbstverteidigung aussehen lässt. Nach einer scheinbar gelungen Operation erleidet Debra durch einen unerwartetes Blutgerinnsel einen schwerwiegenden Hirnschaden und fällt ins Koma.
Unwillig, Debra in diesem Zustand zu lassen, entkoppelt Dexter sie von den lebenserhaltenden Geräten, bringt sie zu seinem Boot und versenkt sie im Meer. In seiner Verzweiflung steuert Dexter mit seinem Boot direkt auf einen aufkommenden Hurrikan zu, um niemandem mehr Schaden zuzufügen, der ihm was bedeutet. In Argentinien erfährt Hannah in den Nachrichten von Dexters Tod und ist bereit für Harrison eine Mutter zu sein.
Eine unbestimmte Zeit später sieht man in Oregon einen Lastwagenfahrer, der Holzstämme abliefert. Er beendet seine Schicht und kehrt in sein Haus zurück, wo er sich an den Tisch setzt und direkt in die Kamera blickt. Der bärtige Holzfäller ist niemand anderes als Dexter Morgan, der seinen Tod vorgetäuscht und sich von allen isoliert hat, die ihm etwas bedeutet haben.
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